在战争的阴云越来越接近于苏联上空之时，根据苏联国防人民委员部的命令，年6月13日，在敖德萨军区所属的部队的基础上第4次组建了红军第9集团军。集团军下辖步兵第14军、步兵第35军、步兵第48军、骑兵第2军、第2机械化军、第18机械化军，以及第80、81、82、84、86筑垒地域和其他一些部队，司令员由雅科夫·季莫费耶维奇·切列维钦科上将担任。

年6月22日，在战争爆发的当天，第9集团军奉命开往摩尔达维亚境内与入侵的德军和罗马尼亚军队作战，并一度击退了敌军对基希讷乌（摩尔达维亚首府）西北面的进攻，保卫了德涅斯特河和南布格河沿岸防线。6月25日，第9集团军被编入南部方面军序列，在其编成下在摩尔达维亚境内进行防御作战。

在优势的德军和罗马尼亚军队的联合进攻下，南方面军所属的部队节节退守。在极其困难的情势下，第9集团军先后沿德涅斯特河下游、南布格河尼古拉耶夫及其以北地域担任防御。

8月13日，第9集团军在尼古拉耶夫附近遭受敌军包围。从15日至21日，第9集团军为突出包围圈进行了浴血奋战，在遭受了巨大损失之后终于成功突围后撤退至因古列茨河以东组织防御。

卫国战争中第9集团军首任雅科夫·季莫费耶维奇·切列维钦科上将

9月，第9集团军随南方面军主力撤至第聂伯河一线，并受命在卡霍夫卡至第聂伯河河口之间组织防御。在卡霍夫卡和韦肖洛耶的防御作战中，损失惨重的第9集团军最终没能阻挡住德军的猛攻，不得不后撤至莫洛奇纳河一线。

9月底，第9集团军参加了顿巴斯-罗斯托夫防御战役，在拥有绝对优势的德军的攻击下，该集团军且战且退。10月，第9集团军和第18集团军一起在切尔尼戈夫卡一带次陷入了敌军的包围，红军指战员经过激烈的突围战斗，在付出了惨重代价之后成功突出了包围圈。

11月，第9集团军参加了南方面军组织的罗斯托夫战役，在最初的防御阶段，德军将第9集团军的右翼作为主攻方向，11月5日，面对德军的进攻，第9集团军右翼各部依托季亚科沃的反坦克阵地击退了德军的多次进攻，当天仅第步兵师就击毁坦克29辆，在接下来的两天，第9集团军在南方面军航空兵的配合下，对楔入的德军进行了成功的反突击。在第9集团军顽强阻击和巧妙防御下，德军在罗斯托夫附近合围南方面军并进攻高加索的计划被打破。

11月17日，南方面军开始反攻，第9集团军最初的任务是向博尔德列夫卡实施佯攻，以吸引德军主力。随着战局的发展，第9集团军协同第37、56集团军击败了德军第1坦克集团军后于11月29日解放了顿河畔罗斯托夫，随后继续进攻至米乌斯河一线转入防御。

年1月18日，第9集团军调到了南方面军的右翼并部署在了巴尔文科沃一带。之后，该集团军参加了巴尔文科沃-洛佐瓦亚战役，在战役中对斯拉维扬斯克和克拉马托尔斯克等地进行了攻击，但未能攻克这些城市。

同年5月，第9集团军在防御正面挫败了德军向伊久姆方向的进攻，并在北顿涅茨克河左岸建立了牢固的防线。6月4日，第9集团军改隶西南方面军。

7月12日，在德军对顿巴斯和顿河河曲地带大举进攻之时，第9集团军重归南方面军指挥。14日，集团军在防御中于米列罗沃附近遭德军包围，经过三天的激烈战斗，第9集团军突出了德军包围圈，但部队损失惨重。之后，突围出来的部队退过了顿河，在萨利斯克一带设防。7月29日，第9集团军因南方面军撤销而被编入了北高加索方面军。

年8月，第9集团军残存部队被整编入第37集团军，集团军领率机关被调往奥尔忠尼启则（今弗拉季高加索）接受新的部队。在奥尔忠尼启则，近卫第11步兵军，步兵第、第、第步兵师，第62海军陆战旅，以及其他一些部队被编入了第9集团军。6日，整编完成的第9集团军被编入了外高加索方面军北方集群。

年秋季，在高加索战役的防御阶段，第9集团军在外高加索方面军北方集群编成内先后参加了莫兹多克-马尔戈别克战役、纳利奇克-奥尔忠尼启则战役等等，以阻止德军在高加索地区的攻势。

年1月，第9集团军在高加索战役的反攻作战中，于当月5日解放了普罗赫拉德内、12日解放矿水城、24日解放阿尔马维尔、28日解放克鲁泡特金，一路势如破竹推进至克拉斯诺达尔以北的别伊苏格河一线。从1月24日起，第9集团军在新恢复的北高加索方面军编成内作战。

在年1、2月间的整个进攻时节里。第9集团军各部队在极为恶劣的气候条件下，且战且进，向前推进公里，歼敌数万并缴获了大量的军事技术装备，与方面军其他集团军协同作战，大大削弱了德军A集团军群的力量。

格列奇科元帅

之后第9集团军参加了克拉斯诺达尔战役。年的春夏两季，第9集团军和北高加索方面军的其他部队都是在为发支新的攻势解放全部高加索地区作充足的准备，期间为改善战场态势进行了一系列的小规模战斗。同年9月，集团军参加了新罗西斯克-塔曼战役，这是高加索会战的最后一战，红军最终解放了新罗西斯克和塔曼半岛，夺回了整个高加索。

高加索战役之后，第9集团军被留作北高加索方面军预备队。11月20日，随着北高加索方面军改编为独立滨海集团军，第9集团军所属各兵团和部队都转隶给了其他方面军，集团军野战领率机关被撤销，第9集团军第4次被撤销了番号。

卫国战争期间，第9集团军历任司令员是：

1.雅科夫·季莫费耶维奇·切列维钦科上将，年6月22日—年9月9日。

2.费奥多尔·米哈伊洛维奇·哈里东诺夫少将，年9月9日—年5月20日。

3.彼得·米哈伊洛维奇·科兹洛夫少将，年5月20日—年6月5日。

4.瓦西里·尼古拉耶维奇·戈尔多夫少将，年6月5日—年6月17日。

5.德米特里·尼基季奇·尼基绍夫，年6月18日—年6月24日。

6.安东·伊万诺维奇·洛帕京中将，年6月24日—年7月14日。

7.费奥凡·阿加波维奇·帕克霍缅科少将，年7月14日—年8月7日。

8.弗拉基米尔·尼古拉耶维奇·马尔钦科维奇，年8月8日—年8月28日。

9.康斯坦丁·阿波罗诺维奇·科罗捷耶夫少将，年9月4日—年2月11日。

10.瓦西里·瓦西里耶维奇·格拉戈列夫，年2月11日—年3月2日。

11.康斯坦丁·阿波罗诺维奇·科罗捷耶夫少将，年3月2日—年5月12日。

12.彼得·米哈伊洛维奇·科兹洛夫少将，年5月13日—年6月19日。

13.亚历克西·亚历山德罗维奇·格列奇金少将（10月9日后为中将），年6月20日—年11月6日。